Clinical characteristics and influencing factors of high risk of thrombosis in patients with systemic lupus erythematosus

doi:10.11958/20253484

Abstract

Abstract:

Objective To analyze the clinical characteristics and related influencing factors of patients with high risk of thrombosis in systemic lupus erythematosus (SLE). Methods A total of 142 SLE patients who visited the Department of Rheumatology and Immunology at Liuzhou People's Hospital from September 2023 to December 2024 were retrospectively enrolled. Based on the Padua assessment scale scores, patients were divided into two groups: the SLE low-risk thrombosis group (score<4, n=85) and the SLE high-risk thrombosis group (score ≥ 4, n=57). The general information,clinical manifestations and comorbidities of the two groups were collected, and the disease activity was evaluated by the systemic lupus erythematosus disease activity index (SLEDAI). Blood routine, inflammatory indicators, immunoglobulin and 24-hour urine protein quantification were detected by an automatic biochemical analyzer. The antinuclear antibody spectrum, including antinuclear antibody (ANA), anti-Smith antibody (Sm), anti-cardiolipin antibody (aCL), anti-β2 glycoprotein I antibody (β2GPI) were detected by Western blot assay. Results The age of patients in the SLE high-risk thrombosis group was higher than that in the SLE low-risk thrombosis group (P<0.05). The proportion of patients complicated with lupus nephritis (LN) and hyperlipidemia were higher in the SLE high-risk thrombosis group than that of the SLE low-risk thrombosis group (P<0.05). SLEDAI scores, white blood cell count (WBC), erythrocyte sedimentation rate (ESR), C-reactive protein (CRP), D-dimer (D-D) and 24-hour urine protein quantification were higher in the SLE high-risk thrombosis group than those of the SLE low-risk thrombosis group, while the serum albumin (ALB) and platelet (PLT) decreased (P<0.05). Multivariate Logistic regression analysis showed that increased age, CRP, D-D, SLEDAI score, LN, aCL antibody and anti-β2GPI antibody were independent risk factors for high-risk thrombosis in SLE, while increased PLT and ALB were independent protective factors for high-risk thrombosis in SLE (P < 0.05). Conclusion Identifying risk factors is helpful for the targeted monitoring and prevention of SLE patients at high risk of thrombosis, thereby reducing the incidence of thrombotic events.

Key words: lupus erythematosus, systemic, venous thromboembolism, Padua rating

CLC Number:

R593.26

Figures/Tables 6

References 26

[1]	Siegel C H, Sammaritano L R. Systemic lupus erythematosus:a review[J]. JAMA, 2024, 331(17):1480-1491. doi:10.1001/jama.2024.2315.
[2]	Bello N, Meyers K J, Workman J, et al. Systematic literature review and meta-analysis of venous thromboembolism events in systemic lupus erythematosus[J]. Rheumatol Ther, 2023, 10(1):7-34. doi:10.1007/s40744-022-00513-1.
[3]	Gao N, Kong M, Li X, et al. Systemic lupus erythematosus and cardiovascular disease:A Mendelian randomization study[J]. Front Immunol, 2022, 13:908831. doi:10.3389/fimmu.2022.908831.
[4]	Pandor A, Tonkins M, Goodacre S, et al. Risk assessment models for venous thromboembolism in hospitalised adult patients:a systematic review[J]. BMJ Open, 2021, 11(7):e045672. doi:10.1136/bmjopen-2020-045672.
[5]	陈小兰, 潘磊, 王勇. Padua血栓评估模型筛选住院患者深静脉血栓形成的有效性研究[J]. 中华内科杂志, 2018, 57(7):514-517.
	Chen X L, Pan L, Wang Y. Validity of Padua risk assessment scale for assessing the risk of deep venous thrombosis in hospitalized patients[J]. Chin J Intern Med, 2018, 57(7):514-517. doi:10.3760/cma.j.issn.0578-1426.2018.07.009.
[6]	侯毅芳, 邓小梅, 段俊, 等. 内科住院患者静脉血栓栓塞症风险评估工具的预测价值比较[J]. 中国实用护理杂志, 2024, 40(10):758-764.
	Hou Y F, Deng X M, Duan J, et al. Comparison of the predictive value of venous thromboembolism assessment tools in medical inpatients[J]. Chin J Prac Nurs, 2024, 40(10):758-764. doi:10.3760/cma.j.cn211501-20230919-00582.
[7]	Petri M, Orbai A M, Alarcón G S, et al. Derivation and validation of the Systemic Lupus International Collaborating Clinics classification criteria for systemic lupus erythematosus[J]. Arthritis Rheum, 2012, 64(8):2677-2686. doi:10.1002/art.34473.
[8]	Aringer M, Costenbader K, Daikh D, et al. 2019 European league against rheumatism/American college of rheumatology classification criteria for systemic lupus erythematosus[J]. Arthritis Rheumatol,2019, 71(9):1400-1412. doi:10.1002/art.40930.
[9]	Barbar S, Noventa F, Rossetto V, et al. A risk assessment model for the identification of hospitalized medical patients at risk for venous thromboembolism:the Padua Prediction Score[J]. J Thromb Haemost, 2010, 8(11):2450-2457. doi:10.1111/j.1538-7836.2010.04044.x.
[10]	Frostegård J. Systemic lupus erythematosus and cardiovascular disease[J]. J Intern Med, 2023, 293(1):48-62. doi:10.1111/joim.13557.
[11]	Ballarano C A, Frishman W H. Cardiovascular disease in patients with systemic lupus erythematosus:potential for improved primary prevention with statins[J]. Cardiol Rev, 2021, 29(6):323-327. doi:10.1097/CRD.0000000000000383.
[12]	Ojeda-Fernandez L, Calvisi S, Torrigiani G, et al. Incidence and risk of arterial and venous thrombotic events in systemic lupus erythematosus patients:a population-based study[J]. Rheumatology, 2025, 64(5):2723-2730. doi:10.1093/rheumatology/keae496.
[13]	Mackman N. New insights into the mechanisms of venous thrombosis[J]. J Clin Invest, 2012, 122(7):2331-2336. doi:10.1172/JCI60229.
[14]	Mahmoodi B K, Cushman M, Annenæss I, et al. Association of traditional cardiovascular risk factors with venous thromboembolism:an individual participant data meta-analysis of prospective studies[J]. Circulation, 2017, 135(1):7-16. doi:10.1161/CIRCULATIONAHA.116.024507.
[15]	Farina N, Webster J, Luo W, et al. Factors associated with cardiovascular events in systemic lupus erythematosus in a monocentric cohort with up to 40 years of follow-up[J]. Semin Arthritis Rheum, 2023, 61:152226. doi:10.1016/j.semarthrit.2023.152226.
[16]	张伟, 张俊峰, 王觅, 等. 体表慢性难愈合创面患者下肢深静脉血栓形成的发生情况及影响因素[J]. 中华医学杂志, 2020, 100(4):291-294.
	Zhang W, Zhang J F, Wang M, et al. Prevalence of deep venous thrombosis in chronic refractory wounds and its influencing factors[J]. Natl Med J China, 2020, 100(4):291-294. doi:10.3760/cma.j.issn.0376-2491.2020.04.010.
[17]	汪雅婷, 周廷栋, 程娟, 等. SLE患者凝血功能检测与系统性红斑狼疮病程发展的相关性分析[J]. 检验医学与临床, 2018, 15(14):2036-2038,2042.
	Wang Y T, Zhou T D, Cheng J, et al. Analysis of the correlation between coagulation function tests and the progression of SLE in patients[J]. Laboratory Medicine and Clinic, 2018, 15(14):2036-2038,2042.
[18]	Nossent J C, Keen H I, Preen D B, et al. Long-term incidence,risk factors and complications for venous thromboembolism in patients with systemic lupus erythematosus[J]. Lupus, 2024, 33(8):787-796. doi:10.1177/09612033241247359.
[19]	Meroni P L, Tsokos G C. Editorial:systemic lupus erythematosus and antiphospholipid syndrome[J]. Front Immunol, 2019, 10:199. doi:10.3389/fimmu.2019.00199.
[20]	Hell L, Lurger K, Mauracher L M, et al. Altered platelet proteome in lupus anticoagulant (LA)-positive patients-protein disulfide isomerase and NETosis as new players in LA-related thrombosis[J]. Exp Mol Med, 2020, 52(1):66-78. doi:10.1038/s12276-019-0358-4.
[21]	Arachchillage D R, Efthymiou M, Mackie I J, et al. Anti-protein C antibodies are associated with resistance to endogenous protein C activation and a severe thrombotic phenotype in antiphospholipid syndrome[J]. J Thromb Haemost, 2014, 12(11):1801-1809. doi:10.1111/jth.12722.
[22]	Lv X, Gao X, Liu J, et al. Immune-mediated inflammatory diseases and risk of venous thromboembolism:a mendelian randomization study[J]. Front Immunol, 2022, 13:1042751. doi:10.3389/fimmu.2022.1042751.
[23]	景宇佳, 郑健, 田宇, 等. 系统性红斑狼疮合并肺血栓栓塞症的临床特点及相关因素分析[J]. 宁夏医科大学学报, 2023, 45(1):37-43.
	Jing Y J, Zheng J, Tian Y, et al. Clinical characteristics and related factors analysis of systemic lupus erythematosus complicated with pulmonary thromboembolism[J]. Journal of Ningxia Medical University, 2023, 45(1):37-43. doi:10.16050/j.cnki.issn1674-6309.2023.01.008.
[24]	秦卫红, 廖香, 卜一芝, 等. 系统性红斑狼疮合并下肢静脉血栓的相关因素分析[J]. 广西医科大学学报, 2022, 39(6):953-958.
	Qin W H, Liao X, Bu Y Z, et al. Analysis of related factors in systemic lupus erythematosus complicated with lower limb venous thrombosis[J]. Journal of Guangxi Medical University, 2022, 39(6):953-958. doi:10.16190/j.cnki.45-1211/r.2022.06.018.
[25]	Alfaro G, Goycoolea M, Quiroga T, et al. Circulating platelet-derived microparticles in systemic lupus erythematosus:Association with increased thrombin generation and procoagulant state[J]. Thromb Haemost, 2006, 95(1):94-99. doi:10.1160/TH05-05-0310.
[26]	Fayyaz A, Igoe A, Kurien B T, et al. Haematological manifestations of lupus[J]. Lupus Sci Med, 2015, 2(1):e000078. doi:10.1136/lupus-2014-000078.

组别		n	年龄/ 岁		性别（男/女）		病程/月			BMI/ （kg/m²）
低危组		85	37.5±14.8		6/79		12.0（4.5，60.0）			20.9（19.1，22.5）
高危组		57	49.3±17.5		3/54		12.0（3.0，50.5）			21.9（20.0，23.1）
t、Z或χ²			4.322^＊＊		0.006		0.006			1.838
组别			糖皮质激素使用情况
组别			小剂量			中等剂量			大剂量		冲击剂量
低危组			29（34.1）			43（50.6）			13（15.3）		0（0）
高危组			13（22.8）			34（59.6）			8（14.0）		2（3.5）
χ²						1.129
组别	免疫抑制剂使用情况
组别	羟氯喹			环磷酰胺		甲氨蝶呤		环孢素	硫唑嘌呤		吗替麦考酚酯
低危组	38（44.7）			22（25.9）		12（14.1）		27（31.8）	14（16.5）		20（23.5）
高危组	33（57.9）			21（36.8）		9（15.8）		12（21.2）	6（10.5）		14（24.5）
χ²	2.374			1.941		0.076		1.965	0.996		0.020

组别		n	年龄/ 岁		性别（男/女）		病程/月			BMI/ （kg/m²）
低危组		85	37.5±14.8		6/79		12.0（4.5，60.0）			20.9（19.1，22.5）
高危组		57	49.3±17.5		3/54		12.0（3.0，50.5）			21.9（20.0，23.1）
t、Z或χ²			4.322^＊＊		0.006		0.006			1.838
组别			糖皮质激素使用情况
组别			小剂量			中等剂量			大剂量		冲击剂量
低危组			29（34.1）			43（50.6）			13（15.3）		0（0）
高危组			13（22.8）			34（59.6）			8（14.0）		2（3.5）
χ²						1.129
组别	免疫抑制剂使用情况
组别	羟氯喹			环磷酰胺		甲氨蝶呤		环孢素	硫唑嘌呤		吗替麦考酚酯
低危组	38（44.7）			22（25.9）		12（14.1）		27（31.8）	14（16.5）		20（23.5）
高危组	33（57.9）			21（36.8）		9（15.8）		12（21.2）	6（10.5）		14（24.5）
χ²	2.374			1.941		0.076		1.965	0.996		0.020

组别	n		口腔溃疡		皮疹		关节炎			脱发			雷诺现象
低危组	85		36（41.4）		35（41.2）		45（52.9）			24（28.2）			16（18.8）
高危组	57		27（47.4）		21（36.8）		28（49.1）			22（38.6）			9（15.8）
χ²			0.348		0.268		0.199			1.673			0.217
组别		心包炎		肺动脉高压					肺脏受累			血液系统受累
低危组		10（11.8）		9（10.5）					9（8.8）			29（34.1）
高危组		12（21.1）		5（8.8）					6（8.8）			26（45.6）
χ²		2.248		0.127					0.000			1.900
组别	神经系统受累					LN		高血压			糖尿病		高脂血症
低危组	5（5.9）					22（25.9）		17（20.0）			4（4.7）		14（16.9）
高危组	5（8.7）					29（50.9）		12（21.7）			5（8.8）		18（31.6）
χ²	0.106					9.261^＊＊		0.023			0.389		4.461^＊

组别	n		口腔溃疡		皮疹		关节炎			脱发			雷诺现象
低危组	85		36（41.4）		35（41.2）		45（52.9）			24（28.2）			16（18.8）
高危组	57		27（47.4）		21（36.8）		28（49.1）			22（38.6）			9（15.8）
χ²			0.348		0.268		0.199			1.673			0.217
组别		心包炎		肺动脉高压					肺脏受累			血液系统受累
低危组		10（11.8）		9（10.5）					9（8.8）			29（34.1）
高危组		12（21.1）		5（8.8）					6（8.8）			26（45.6）
χ²		2.248		0.127					0.000			1.900
组别	神经系统受累					LN		高血压			糖尿病		高脂血症
低危组	5（5.9）					22（25.9）		17（20.0）			4（4.7）		14（16.9）
高危组	5（8.7）					29（50.9）		12（21.7）			5（8.8）		18（31.6）
χ²	0.106					9.261^＊＊		0.023			0.389		4.461^＊

组别	n	SLEDAI 评分/分	C3/ （g/L）	C4/ （g/L）	抗ds-DNA 抗体/（IU/mL）
低危组	85	4.0（2.0，8.0）	0.73±0.42	0.17（0.08，0.30）	60.7（28.4，119.5）
高危组	57	9.0（6.0，15.0）	0.80±0.38	0.20（0.09，0.31）	71.7（23.4，121.1）
Z或t		4.851^＊＊	0.900	0.818	0.416